Soutenance de thèse de Vinicius LIMA CORDEIRO

Le fonctionnement du cerveau nécessite le maintien, la modification et le transfert d’information vers diverses régions cérébrales. Cet échange d’information serait en partie réalisé par la coordination de leurs activités neuronales. La structure cérébrale contraint les chemins de l’information, mais ne détermine pas strictement son flux, permettant une flexibilité afin de s’adapter aux changements environnementaux. De plus, les dynamiques de réseaux relient structure et fonctions, et reflètent le traitement de l’information nécessaire aux fonctions cognitives. Ainsi, l’objectif de ma thèse est d’explorer les régimes dynamiques supportant la mémoire de travail (MT), une fonction cognitive clé impliquant un traitement distribué de l’information. Dans la première étude, j’ai analysé des données enregistrées dans plus de 50 aires corticales chez deux primates non humains effectuant une tâche de MT. Nous avons constaté que durant la tâche, des aires cérébrales se coordonnent pour former des activités transitoires ininterrompues, que nous avons définies comme des « assemblées co-crackles » (CrAs). La fréquence avec laquelle une aire s’engage avec les autres dans les CrAs prédit de façon plus précise si elle contient des informations de MT plutôt que des caractéristiques locales, comme la puissance oscillatoire absolue. Si les CrAs trouvées dans cette étude peuvent être une empreinte générale du traitement distribué de l’information, est-ce que les opérations de traitement de l’information, telles que le stockage, la modification et le transfert d'information, via ces CrAs peuvent être quantifiées ? Pour répondre à cette question j’ai appliqué des outils de la théorie de l’information aux dynamiques des modèles computationnels. Ces outils ont capturé les opérations algorithmiques reflétant les dynamiques de réseau et ont révélé les propriétés émergentes du système étudié. Ce travail met en évidence que les dynamiques neuronales des aires cérébrales individuelles et des réseaux exécutent des opérations computationnelles complexes, et les différents motifs produits peuvent porter différentes fonctions de traitement de l’information. Par conséquent, ces résultats ont des implications théoriques importantes pour la première étude. Dans la troisième étude, j’ai cherché à comprendre le rôle computationnel des activités en « bursts », qui sont liés à un ensemble de fonctions et servent d’élément de base aux CrAs. Pour ce faire, j’ai utilisé des données d’hippocampes provenant de deux singes enregistrés pendant une tâche visuelle et durant leur sommeil. Plus précisément, j’ai développé des méthodes pour caractériser les « bursts » définis dans le domaine temps-fréquence. Pour conclure, le travail réalisé durant ma thèse propose un mécanisme général par lequel l'activité transitoire, en « bursts », s'auto-organise pour fournir une diversité d'états pour le traitement de l'information lors de tâches cognitives. Plus spécifiquement, nous proposons trois scénarios sur le rôle des « crackles » dans l'intégration à longue distance : (1) Un « crackle » correspond à un « burst » d'activité neuronale synchronisée dans la zone enregistrée, permettant d'implémenter la communication par la cohérence ; (2) les « crackles » sont plus faibles et reflètent possiblement des réverbérations d'activité neuronale dans l’aire « source » sous forme de potentiels synaptiques. Bien qu'ils ne reflètent pas une véritable oscillation, leurs statistiques capturent néanmoins les communications sous-jacentes entre deux aires ; (3) les « crackles » peuvent être plus faibles, mais si le système entre dans un état où ils peuvent se coordonner (via le « co-crackling »), leur activité conjointe peut être suffisante pour exciter les zones cibles. Dans ce cadre général, le traitement de l'information est réalisé par la cohérence interne du système, tandis que les calculs de haut niveau soutenant les fonctions cognitives sont représentés par les états observés du système.

Brain function requires the maintenance, exchange, and merging of information conveyed by multiple brain regions, achieved through the coordination of distributed neural activity. While brain structure constrains the pathways through which information can flow, it does not determine them in a fully hardwired manner. In fact, flexibility in information processing is essential to behavior, allowing for rapid adaptation to environmental changes. Hence, dynamics not only links structure and function but also reflect the information processing operations that support those functions. The main goal of my thesis is to probe the types of dynamical regimes that support working memory (WM), a key cognitive function involving distributed information processing. I have done this by analyzing large-scale datasets and employing computational modeling. In the first study, we analyze a dataset recording up to 50 cortical areas in two non-human primates performing a WM task. During the task, groups of areas coordinate to form packets of uninterrupted transient activity, which we define as "co-crackle assemblies" (CrAs). Interestingly, the frequency with which an area engages in CrAs better predicts whether it holds WM information than local features, such as absolute oscillatory power. While the CrAs found in this study might be a fingerprint of distributed information processing, can the actual computations performed by areas participating in it be quantified? In the second study, we explore this question using two computational models. Specifically, by applying tools from information theory to the models’ dynamics, we could quantify information processing operations, such as information storage, transfer, and modification. The tools from information theory correctly capture the algorithmic operations reflected in neuronal dynamics and revealed emergent properties of the studied systems. This work suggests that the neuronal dynamics of single areas and the networks they form implement complex computational operations, and possibly different motifs in this network may carry different coexisting information processing functions. Consequently, these findings have theoretical implications that might be important for the first study. In the third study, we sought to better understand the computational role of burst activity, which is related to a range of cognitive functions and serves as the building blocks of the CrAs from the first study. We used hippocampal recordings from two monkeys during task and sleep conditions. Lastly, in the third chapter we present a preliminary study where we sought to deepen the understanding of the computational role of burst activity. In particular, we developed methods for the characterization of bursts defined in the time-frequency domain across recording channels implanted in the hippocampus of freely behaving monkeys doing a visual search task. To conclude, this thesis proposes a general mechanism by which transient activity, occurring in bursts, self-organizes to provide a substrate of states for information processing during cognitive tasks. Specifically, we speculate on the role of crackling activity in promoting long-range integration by proposing three scenarios: (1) crackles correspond to bursts of synchronous spiking in the recorded regions, capable of mediating communication via coherence; (2) crackles are weaker and might reflect reverberations of activity in source areas in the form of synaptic potentials. While not reflecting a genuine oscillation, their statistics still capture the underlying communications between two areas; (3) crackles may be weaker, but if the system enters a state in which they can coordinate (via co-crackling), their joint activity may be sufficient to excite target areas. In this framework, information processing is carried out by the internal congruence of the system, while high-level computations supporting cognitive functions are mirrored in the observed system’s states.