Soutenance de thèse de Solène TRAVAILLARD

Ecole Doctorale
Sciences de la Vie et de la Santé
Spécialité
Biologie-Santé - Spécialité Biologie du Développement
établissement
Aix-Marseille Université
Mots Clés
comportement,neurobiologie,Drosophila suzukii,oviposition,chemosensation,
Keywords
behaviour,neurobiology,Drosophila suzukii,oviposition,chemosensation,
Titre de thèse
Evolution de la perception du sucre dans le comportement de ponte de Drosophila suzukii
Evolution of sugar perception in Drosophila suzukii egg-laying behavior
Date
Jeudi 19 Mars 2020 à 14:00
Adresse
Faculté des sciences de Luminy 163 Avenue de Luminy, 13009 Marseille
amphithéâtre 12 bâtiment B
Jury
Directeur de these M. Benjamin PRUD'HOMME IBDM – Institut de Biologie du Développement de Marseille UMR 7288
Rapporteur M. Frédéric MARION-POLL Laboratoire Evolution, Génomes Comportement, Ecologie CNRS Université Paris Sud UMR 9191, IRD UMR 247
Examinateur Mme Virginie COURTIER-ORGOGOZO Institut Jacques Monod – CNRS UMR7592 – Université Paris Diderot
Rapporteur Mme Emmanuelle JACQUIN-JOLY Centre INRA - iEES Paris
Examinateur M. Julien ROYET IBDM – Institut de Biologie du Développement de Marseille UMR 7288

Résumé de la thèse

Les animaux utilisent les signaux de leur environnement pour guider leurs comportements. De nombreux comportements cruciaux, tel que le choix du site de ponte chez les insectes, sont le résultat d’adaptations à divers signaux. Un même signal sensoriel peut être perçu et interprété différemment par deux espèces, mais les mechanismes cellulaires et moléculaires responsables de l’evolution du comportement sont encore mal-connus. Dans la nature, la majorité des Drosophiles - dont le modèle Drosophila melanogaster - préfèrent pondre dans les fruits en décomposition. A l’inverse, D. suzukii préfère pondre dans les fruits mûrs. Ce comportement spécifique a fait de D. suzukii un ravageur de culture important durant cette dernière decennie. Le changement de préférence de ponte de D. suzukii du fruit pourri vers le fruit mûr est une opportunité pour étudier les mechanismes de l’evolution du comportement. Mon projet de thèse vise à identifier les signaux gustatifs et les composants du système sensoriel périphérique (recepteurs, neurones) impliqués dans le comportement de ponte de D. suzukii. Dans les fruits mûrs, les sucres sont présents en abondance, et pourraient être un signal chimique important pour guider la préférence de ponte de D. suzukii. Pour répondre à cette hypothèse, j’ai utilisé une approche comparative entre D. suzukii et D. melanogaster incluant (1) des test comportementaux de ponte variés et (2) l’établissement du profile transcriptomique des organes gustatifs par séquençage d’ARNm. (1) La comparaison du comportement de ponte de D. suzukii et D. melanogaster m’a permis d’établir que la réponse aux sucres présents dans les fruits (fructose, glucose, sucrose) n’est pas une nouveauté évolutive chez D. suzukii, mais un trait comportemental commun avec D. melanogaster. Néanmoins, la quantification de cette réponse aux sucres révèle que (a) D. suzukii est plus fortement stimulée par les sucres des fruits et que (b) la préférence de D. suzukii pour le fructose et le glucose est également accrue. Inversement, (c) la réponse de ponte au glycerol, un produit de fermentation sucré présent dans les fruits pourris, est inexistante chez D. suzukii mais pas D. melanogaster. Cette absence de réponse de ponte n’est pas liée à une perte totale de detection du glycerol chez D. suzukii. L’évolution divergente de la réponse aux composés sucrés suggère une modulation au niveau de la detection par les recepteurs gustatifs (GRs). (2) Le profile transcriptomiques des organes gustatifs révèle que 7 des 9 GRs aux sucres sont différentiellement exprimés dans le labellum de D. suzukii. (a) Gr64b-c sont significativement surexprimés, néanmoins leurs profiles de detection des sucres est peu connu. (b) Gr64e, le récepteur du glycerol, est largement sous-exprimé dans le labellum. Le labellum pourrait être impliqué dans la ponte sur le glycerol. De plus, son ablation chez D. suzukii réduit significativement la ponte sur le sucre, sans l’abolir, ce qui suggère un rôle dans la ponte sur les composés sucrés en général. Ensemble, mes résultats suggèrent que la préférence de ponte de D. suzukii pour les fruits mûrs pourrait être guidée par sa forte préférence pour le fructose et le glucose et une perte de réponse au glycerol. Des changements d'expression importants dans le pool des GRs pourraient être à l’origine de ces changements comportementaux, en privilégiant notamment la detection du fructose et du glucose. L’utilisation d’outils transgéniques GR-Gal4 chez D. suzukii permettra d’établir précisément quelle population neuronale est responsable de la detection du sucre durant la ponte. Consécutivement, l’electrophysiologie comparative sur cette population de neurones gustatifs permettra d’affirmer ou d’infirmer l’évolution de la detection des sucres au niveau cellulaire.

Thesis resume

Animal behavior is the direct result of perception of the outside world. Numerous crucial behaviors, like egg-laying site choice in insects, are the product of adaptations to specific sensory cues. Two species can detect and respond differently to the same sensory cue, but not much is known about the molecular and cellular mechanisms underlying the evolution of behavior. The majority of Drosophila species - including the model Drosophila melanogaster - prefer to lay eggs on rotten fruits in nature. On the contrary, D. suzukii prefers to lay eggs on ripe fruits. Because of this specific behavior, D. suzukii has become a major crop pest during the last decade. D. suzukii’s host shift from rotten to ripe fruits is a unique opportunity to study the mechanims of behavior evolution. My thesis project seeks to identify the gustatory cues and components of sensory system (receptors, neurons) involved in the egg-laying preference of D. suzukii for ripe fruits. In ripe fruits, sugars (fructose, glucose, sucrose) are present in abundance, and could be an important chemical cue that guide D. suzukii egg-laying choice. To test this hypothesis, I used a comparative approach between D. suzukii and D. melanogaster which includes (1) various egg-laying behavior assays, and (2) the transcriptomic profiling of taste organs by mRNA sequencing. (1) The comparison of D. suzukii and D. melanogaster egg-laying behavior revealed that the oviposition response to fruit sugars (fructose, glucose, sucrose) is not a novelty in D. suzukii, but a shared behavioral trait with D. melanogaster. Nonetheless, quantification of this response showed that (a) D. suzukii responds more strongly to fruit sugars and (b) also evolved a stronger preference for fructose and glucose. Conversevely, (c) the oviposition response to glycerol, a sweet product of fermentation, is absent in D. suzukii but not D. melanogaster. This absence of response was not linked to a total loss of glycerol detection in D. suzukii. The divergent evolution of responses to sweet compounds suggests a modulation at the level of detection by gustatory receptors (GRs). (2) The transcriptomic profile of taste organs revealed that 7 on the 9 sweet GRs are differentially expressed in the D. suzukii labellum. (a) Gr64b-c are upregulated, although their response profiles to fruit sugars are poorly characterized. (b) Gr64e, the main glycerol receptor, is extensively downregulated in the D. suzukii labellum. Thus, the labellum could have a role in glycerol detection during oviposition. Additionally, the ablation of the labellum in D. suzukii reduces significantly the egg-laying rate on sugar, but does not abolish it, which suggest a general role in oviposition on sweet substrates. Together, my results suggest that D. suzukii oviposition preference for ripe fruits could be the result of its strong preference for fructose and glucose and a loss of response to glycerol. Important changes in the GR pool could be at the origin of this response to sugars, notably by enhancing the detection of fructose and glucose. The use of transgenic tools such as GR-Gal4 in D. suzukii will help to establish precisely which neuronal population is responsible for the detection of sugars in egg-laying behavior. Consecutively, comparative electrophysiology on these neurons will confirm or dismiss the evolution of sugar detection at the cellular level.